Il Museo si trova sul lato orientale di Piazza del Popolo, fulcro politico e religioso della città, all'ultimo piano dei palazzi del Podestà e del Capitano del Popolo, uniti da un cavalcavia in epoca seicentesca. Il Museo fu istituito nel 1871, riallestito e riaperto al pubblico nel 1997, offre un percorso che illustra le fasi salienti della storia cittadina attraverso cinque sezioni tipologiche: archeologica (ceramiche attiche a figure rosse e nere, oggetti di uso domestico e ornamenti, testimonianza degli stretti legami commerciali tra Todi e Volsinii/Orvieto); numismatica (monete preromane, greche, romane, ostrogote, bizantine, medievali e moderne, per un totale di 1475 esemplari); tessile (paramenti sacri e manufatti artigianali di varie epoche e provenienze); ceramica (vasellame di uso comune dall'VIII al XVIII secolo); infine, la Pinacoteca (grande pala d'altare di Giovanni di Pietro, uno dei più importanti discepoli del Perugino, e numerose tele seicentesche).